多年之后，恶魔猎人但丁早已超越了其父亲斯巴达，并成为了新的传说，但他那曾经拥有的个性也在经历了太多的世事之后而变得非常孤独。同样，他所要背负的命运，也更为沉重。
圣与魔的交融岛，人间最遥远的地方，也是人间次元与异界距离最近的地方。那里流传着一个古老的故事，一个关于传说中的黑暗骑士斯巴达的故事。
但丁收到了来自那个岛上守护一族的委托，只身一人到达了那里，并与守护一族的露西亚和玛缇娅邂逅。原来，这次委托但丁的是年龄已达200多岁的玛缇娅，同时她更是200年前与斯巴达同时作战的守护一族。
玛缇娅告诉了但丁，一名叫作阿留斯的魔导士，为了获得太古记载中前所未有的可怕能量，企图将这个时空引入毁灭。此外，玛缇娅更告诉了但丁，关于但丁父亲斯巴达的那个传说。
在200年前，圣与魔的交融岛上忽然出现了强大的时空扭曲现象，斯巴达获悉后来到了这里，才发现这正是传说中“胎动”的预兆。所谓“胎动”，是指当一个足够毁灭时空的存在诞生时，所出现的征兆。而那个存在，名为混沌一族的是比魔界还要古老的，传说中的古代邪神一族。
斯巴达最终用自己的力量阻止了“胎动”，但是他并不知道，200年后会有人为了获得恶魔的力量，不惜令“胎动”再次降临。
如今，继承了父亲的但丁，不得不再次阻止“胎动”的降临，同时阻止阿留斯获得魔力的野心。但丁与露西亚前往了阿留斯的总部，在最后阻止了阿留斯召唤“胎动”的仪式，并打败了阿留斯。
在打败阿留斯后，露西亚却忽然要求但丁杀了自己，原来露西亚并非真正的守护一族后人，她最初只是阿留斯通过魔导所创造出来的人造魔人，但是后来被玛缇娅所救出，并得到守护之力的净化，继承了守护一族。但丁的一句“恶魔不会哭泣，而你会”令露西亚重新振作了起来。
由于圣物的聚合，使得封印之力减弱，“胎动”再次出现在了岛屿上。继承了传说中黑暗骑士的使命，为了阻止“胎动”，但丁如斯巴达一样，独自进入了那封印之中，并在封印中击败了尚未完全觉醒的古代混沌邪神。
但丁进入封印之后，阿留斯却再次出现，原来他还没有死，并且被混沌的恶魔力量反噬，变成了一个怪物。露西亚此时已不再畏惧他，一鼓作气将其打败。
露西亚担心但丁无法回到人界，玛缇娅安慰她说，但丁一定会回来的……
那个传说中的黑暗骑士，他的故事将永远流传。;
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